溶藻细菌及其作用物质研究进展
张忠良1胡兴龙2马增岭1，2李仁辉1，2张和1，2*
（1温州大学生命与环境科学学院，浙江温州325035；
reactive substance2温州大学城镇水污染生态治理技术国家地方联合工程研究中心，浙江温州325035）
摘要随着全球气候变化和水体富营养化程度加剧，蓝藻水华已经成为一个世界性环境问题，不但对水生生态系统有许多负面影响，还会严重威胁公共卫生安全。蓝藻水华的治理技术主要包括物理法、化学法和生物法等。近年来，溶藻细菌作为一种新型蓝藻水华生物防治方法，因其环境友好、作用特异而受到广泛关注。目前，已经发现了很多溶藻细菌，并开展了溶藻物质鉴定和溶藻作用机制研究。本文根据近10年发表的文献，对溶藻细菌种类、溶藻物质作用机理的研究现状进行了归纳，并对未来进一步研究和应用溶藻菌控制蓝藻水华进行了展望。
关键词蓝藻水华；溶藻细菌；溶藻物质；作用机制；应用
中图分类号X52文献标识码A
文章编号1007-5739（2023）19-0143-07
DOI：10.3969/j.issn.1007-5739.2023.19.038开放科学（资源服务）标识码（OSID）：Research Progress on Algicidal Bacteria and Algae-lysing Substances
ZHANG Zhongliang1HU Xinglong2MA Zengling1,2LI Renhui1,2ZHANG He1,2*
(1College of Life and Environmental Science,Wenzhou University,Wenzhou Zhejiang325035;
2National and Local Joint Engineering Research Center of Urban Water Pollution Ecological Governance Technology,
Wenzhou University,Wenzhou Zhejiang325035)
Abstract With the global climate change and intensification of eutrophication,cyanobacteria bloom has become a worldwide environmental problem,which has many negative effects on aquatic ecosystem and seriously threatens public health.The technologies for controlling cyanobacteria bloom mainly include physical,chemical and biological methods.In recent years,algicidal bacteria,as a new biological strategy for controlling cyanobacteria bloom,has received extensive attention due to its environmental friendliness and specific effects.At present,many algicidal bacteria have been discovered,and identification of algal-lysing substances and study on algal-lysing mechanism have been carried out.Ba
sing on the published reports in the past10years,the research status of the types of algicidal bacteria and the action mechanism of algal-lysing substances were summarized,and prospects for further research and application of algicidal bacteria in controlling cyanobacteria bloom were presented.
Keywords cyanobacteria bloom;algicidal bacterium;algal-lysing substance;action mechanism;application
随着气候变化和水体富营养化不断加剧，蓝藻水华频频暴发，现在已成为一个世界性环境问题[1-2]。中国是世界上蓝藻水华发生最为严重、分布最为广泛的国家之一，其中太湖、巢湖和滇池等湖泊常年在高温季节暴发蓝藻[3]。常见的水华蓝藻主要有微囊藻属（Microcystis）、束丝藻属（Aphanizomenon）、柱孢藻属（Cylindrospermopsis）、长孢藻属（Dolichospermum）、浮丝藻属（Planktothrix）等。这些蓝藻具有气囊，可以在温度适宜、光照充足、营养丰富的水体中快速增殖，并覆盖在水面上形成水华，阻碍水体与大气之间的能量和物质交换[4]。此外，部分有害蓝藻（如微囊藻属）还会产生藻毒素，不但会破坏水质，给水生生态系统造成巨大破坏，还会给水产养殖业、旅游业和公共环境
基金项目国家自然科学基金（31970219）；浙江省自然科学
基金（LZ21C030001，LD21C030001）。
第一作者张忠良（1996—），男，硕士研究生在读。研究方
向：蓝藻水华生物控制。E-mail：
*通信作者E-mail：
收稿日期2023-02-09
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带来严重影响。
为了有效治理蓝藻水华，目前开发出了多种水华处理方法，包括物理法、化学法和生物法[5]。物理法包括清淤、紫外照射法[6]和超声波法[7]等；化学法是通过投放化学药剂，如过氧化氢、表面活性剂、硫酸铜[8]等。这些方法虽然可以有效抑制藻类生长，但其缺点也较为明显，如成本高、存在二次污染风险等，大大限制了其广泛使用。生物法则是使用水生植物、水生动物或微生物等控制蓝藻水华，较为安全、环保。因为很多广泛分布的细菌在蓝藻水华的发展和消失中发挥着重要作用，所以微生物治理蓝藻水华的方法，尤其是溶藻菌法，因其高效性、特异性和生态友好而受到国内外学者广泛的关注[9-11]。
在查阅近10年国内外关于溶藻细菌研究文献的基础上，本文归纳、总结了目前已发现的部分重要溶藻细菌种类、溶藻机制及溶藻活性物质等，总结分析了溶藻细菌及其溶藻化合物的最新研究进展。
1溶藻细菌的种类
溶藻细菌（algicidal bacteria）是指能通过直接接触或释放溶藻物质间接抑制藻类生长或破坏藻细胞结
构的细菌。它们在水生生态系统中对维持藻类生物量的平衡发挥着重要作用。多数溶藻细菌是从曾经发生藻华的湖泊、水库及其附近土壤中分离得到，它们能通过不同的作用方式来抑制或杀死藻细胞。目前，国内外已连续发现多种溶藻细菌，大致可归于以下4门，即变形菌门（Proteobacteria）、放线菌门（Actinobacteria）、厚壁菌门（Firmicutes）和拟杆菌门（Bacteroides）；溶藻细菌数目较多的菌属是Pseudomonas spp.、Streptomyces spp.和Bacillus spp.，可对蓝藻门、甲藻门及红藻门等多种藻类发挥溶藻作用，具有广谱性的杀藻特性[12-13]。范德朋等[14]在佛山附近湖泊中分离到1株地衣芽孢杆菌（Bacillus licheniformis），其10%接种量可有效控制叶绿素a为3.2mg/L水华鱼腥藻（Anabaena flosaquae）FACHB-245，处理7d使叶绿素下降90.72%。洪桂云等[15]分
离到溶藻细菌沙雷氏菌属（Serratia sp.）WJ6，接种量为1/10的对数期细菌溶藻率最高，达87.50%。于燕[16]分离出1株链霉菌Streptomyces amritsarensis，其主要通过分泌溶藻物质蛋白酶K裂解铜绿微囊藻细胞，并抑制微囊藻毒素的合成。其他研究见表1。
表1已报道的部分溶藻细菌及溶藻效果
门
变形菌门放线菌门厚壁菌门拟杆菌门
溶藻细菌
Shewanella sp.Lzh-2
Shigella sp.H3
Acinetobacter sp.CMDB-2
A.guillouiae A2
Aeromonas bestiarum HYD0802-MK36
Chryseobacterium sp.
Streptomyces globisporus G9
Streptomyces jiujiangensis JXJ0074
Streptomyces sp.KY-34
Streptomyces sp.U3
S.amritsarensis HG-16
Bacillus sp.B50
Bacillus amyloliquefaciens T1
Bacillus methylotrophicus ZJU
Bacillus licheniformis Sp34
Bacillus sp.AF-1
Bacillus sp.Lzh-5
Exiguobacterium sp.A27
Staphylococcus sp.F1
Exiguobacterium sp.h10
Paenibacillus sp.SJ-73
Chryseobaterium sp.S7
Pedobacter sp.Mal11-5
Arthrobacter sp.
测试藻株
M.aeruginosa PCC7806
wild cyanobacterium
M.aeruginosa FACHB-905
M.aeruginosa FACHB-905
M.aeruginosa NIES298
M.aeruginosa FACHB-905
M.aeruginosa DCM4
M.aeruginosa FACHB-905
M.aeruginosa FACHB-905
M.aeruginosa PCC1752
M.aeruginosa FACHB-905
M.aeruginosa CHAB-456
M.aeruginosa PCC7806
M.aeruginosa
M.aeruginosa DCM4
M.aeruginosa NIES843
M.aeruginosa9110
M.aeruginosa PCC7806
M.aeruginosa FACHB-905
M.aeruginosa PCC7820
M.aeruginosa TH1701
M.aeruginosa FACHB-905
M.aeruginosa NIES843
M.aeruginosa
剂量
（体积比）
10.0
20.0
5.0
10.0
10.0
10.0
5.0
10.0
10.0
5.0
5.0
10.0
2.0
16.7
5.0
2.0
10.0
10.0
10.0
5.0
10.0
28.5
6.7
9.0
处理时间/
d
6
10
3
7
10
3
5
8
6
3
6
5
4
3
10
6
6
2
7
6
7
7
10
10
除藻率/
%
84.90
76.00
87.50
91.60
91.00
80.00
95.10
90.50
99.00
36.22
86.50
60.33
85.10
89.00
82.40
93.00
93.75
64.40
96.00
73.60
94.38
59.37
75.00~85.00
32.30
作用方式
间接
直接
间接
间接
直接
直接
直接
间接
间接
间接
间接
间接
间接
间接
间接
间接
间接
间接
间接
间接
间接
间接
文献
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[36]
[37]
[38]
[39]
2溶藻细菌的作用机理
溶藻细菌的作用方式可分为两种类型：直接作用溶藻和间接作用溶藻。直接作用溶藻是指细菌与目标藻细胞之间进行物理接触，甚至入侵并寄生到藻细
144
胞内，进而使藻类细胞溶解；间接作用溶藻是指溶藻细菌和在不与藻类直接接触的情况下，分泌出多肽、蛋白质、抗生素等胞外活性物质来裂解藻细胞或者通过细菌与藻类竞争营养物质来恶化其周围环境，进而抑制藻类生长。据报道，溶藻细菌根据其特性发挥相应作用方式，大约有70%的细菌通过间接溶藻作用来杀藻，而剩余30%具有直接溶藻的特性[40]。
2.1直接作用溶藻
直接作用溶藻这类溶藻方式严格依赖于溶藻细菌与藻细胞的直接接触。被报道的第一株溶藻细菌黏细菌（Myxobacter），与刚毛藻紧密接触的情况下可以使其裂解，随后也证实该细菌可以裂解许多种类的单细胞和丝状蓝绿藻[41]。相关研究人员发现，1株Chryseobacterium在作用第3天时对铜绿微囊藻M. aeruginosa905的去除率可达到80%，且细菌细胞的溶藻活性显著高于无细胞上清液，能直接攻击铜绿微囊藻，破坏微囊藻细胞形态结构[3]。此外，杀藻活性随着暴露于藻类宿主变得更加有效。Zeng等[23]在西南大学景观池中分离到1株链霉菌G9，作为第一个报道的具有杀藻（捕食）活性的链霉菌属，其细菌菌丝缠绕在铜绿微囊藻细胞周围，利用藻类的营养物质生长，并破坏铜绿微囊藻正常的生理代谢，对铜绿微囊藻具有很高的杀藻活性，且无论培养时间长短，G9的无细胞滤液都不影响蓝藻生长。
2.2间接作用溶藻
间接作用溶藻在溶藻细菌中研究较为深入，是细菌溶藻作用的主要方式。间接作用溶藻包括分泌胞外溶藻活性物质、与藻类竞争营养物质和溶藻细菌的絮凝作用。
2.2.1分泌胞外溶藻活性物质
细菌在生长代谢中会分泌某种溶藻活性物质，对某一种或某一类型藻有特异性的溶藻作用，或对多种类型的藻均有溶藻作用。溶藻物质主要包括酶、抗生素、生物碱、氨基酸、肽和蛋白质、萜烯以及一些尚未确认的物质等[42]。Zhu等[43]发现1株新型细菌微泡菌（Microbulbifer sp.）YX04，其上清液可引起藻
类的氧化应激，导致其膜系统受到损伤，与光合作用和呼吸相关的基因表达下调，阻碍了光合和呼吸电子传递，使活性氧过量产生，最终导致藻细胞死亡。Liu等[30]发现了1株芽孢杆菌（Bacillus licheniformis）Sp34，其过滤液能有效杀死微囊藻及其他有害藻类，引起藻类的
氧化应激、脂质过氧化、藻细胞形态学损伤、DNA损伤
以及DNA修复功能障碍，削弱光合作用系统，抑制微
囊藻毒素的合成。
2.2.2与藻类竞争营养物质
溶藻细菌能够吸收利用水体中的营养物质大量
繁殖，使水体中氮、磷等浓度迅速降低，从而导致藻细
胞因缺乏营养而死亡[44]。Su等[45]发现，不动杆菌（Acinetobacter sp.）J25等对铜绿微囊藻具有明显的反
硝化和杀藻活性，在接种量为23.75%（体积比）且无
外源营养物补给的情况下，24d后对硝酸盐的去除率
为100%，藻类因营养盐不足而死亡。
2.2.3溶藻细菌的絮凝作用
一些溶藻细菌可以通过絮凝作用来限制藻类的
生长环境（如光照、营养物质等），进而抑制或杀死藻
类。如使用柠檬酸杆菌（Citrobacter sp.）AzoR-1生产
的生物絮凝剂可以高效絮凝铜绿微囊藻，同时絮凝的
微囊藻又可以作培养和生产柠檬酸杆菌AzoR-1生物
絮凝剂的底物[46]。
3部分溶藻活性物质的鉴定及研究
目前，大多数已报道的溶藻细菌能产生有效的溶
藻物质来攻击蓝藻。部分溶藻活性物质已经被鉴定，
包括生物碱、溶藻蛋白酶、氨基酸小分子物质及其他
物质等，其作用方式及作用对象已明确，具有良好的
应用价值。
3.1生物碱
生物碱包含多种杀藻化合物，如吲哚类和喹诺酮
类等。其对藻类的抑制是由藻类中的类囊体膜完整
性受损、光系统Ⅱ中电子传递中断以及有效量子产率
降低所致[47]。比较常见的灵菌红素（prodigiosin，PG）是一类由链霉菌、放线菌等多种微生物产生的红生
物碱，由线性三吡咯化学结构组成，具有广泛的生物
活性，如抗菌、抗真菌、杀藻、抗寄生虫等。Yang等[48]研究结果显示，黏质沙雷菌（Serratia marcescens）LTH-2分泌的灵菌红素对多种铜绿微囊藻具有明显的裂解活性，并可能与细胞膜损伤有关。相关研究表明，
灵菌红素是一种有效治理水华的溶藻物质，可以
通过氧化铁-二乙醇胺-PG交联（[Fe3O4]F-PG）复合基质提高其稳定性，有效地抑制水处理厂中藻类的生长[49]。
3.2氨基酸及其衍生物
许多杀藻代谢物在结构上与氨基酸有关。相关
145
202319
研究发现，与黑暗条件下相比，光照条件下5μg/mL 氨酸衍生物（tryptoline）可以明显抑制铜绿微囊藻的电子转移，从而增加活性氧（reactive oxygen species，ROS）的生成，当N-乙酰半胱氨酸（N-Acetylcysteine）（一种常见的活性氧清除剂）加入时，可以明显降低ROS的生成，说明氨酸可以阻碍藻类光合作用和碳
同化途径，从而杀死藻细胞[50-51]。Guo等[52]从太湖中分离出高效溶藻细菌淡水黄杆菌（Chryseobacterium sp.），其分泌的cyclo（4-OH-Pro-Leu）和cyclo（Pro-Leu）对铜绿微囊藻均表现出强溶藻活性，同时两种杀藻化合物具有协同作用。Cyclo（4-OH-Pro-Leu）主要阻断蓝藻光合系统的电子传递，而cyclo（Pro-Leu）主要抑制蓝藻细胞内抗氧化酶的活性，二者协同作用时可以大量增加藻细胞内ROS，并阻断电子传递链，使藻细胞裂解死亡。以上研究显示，部分氨基酸及其衍生物、二肽对藻类有抑制作用，具有一定的应用前景。
3.3多肽、蛋白酶类
细菌释放溶藻酶与其生活方式密切相关。许多溶藻酶属于水解酶类，主要针对藻类细胞壁的聚合物，这些聚合物比表面积较大，易于接近，且对藻类细胞的完整性至关重要。例如，Wu等[53]分离到解淀粉芽孢杆菌Bacillus amyloliquefaciens FZB42，通过分泌的杆菌溶素（bacilysin）可有效裂解铜绿微囊藻（M. aeruginosa）、水华束丝藻（Aphanizomenon flosaquae）、念珠藻（Nostoc sp.）等多种蓝藻。Imamura等[54]从暴发水华的Biwa湖水样中分离出1株鞘氨醇单胞菌，能够生成一种五肽argimicin A，可快速破坏藻细胞壁，对铜绿微囊藻有强烈的致死作用，对水样中的其他蓝藻也具有强杀藻效果。Chen等[55]从某淡水水产养殖场中分离到1株Rheinheimera sp.GR5，能够合成具有抗微生物活性的化合物。LC-MS/MS分析表明，该化合物为L-赖氨酸氧化酶，其通过酶活作用可以产生过氧化氢，从而杀死藻细胞。溶藻蛋白酶具有易获取、产量高、下游技术处理相对简单等优点，具有较好的应用前景。
3.4其他溶藻化合物
近年来有报道表明，溶藻细菌分泌的其他溶藻物质也可有效抑制或杀死藻细胞。Weiss等[56]对Aeromonas veronii细菌进行粗提物分离和活性组分分析，鉴定出次生代谢产物中含有发光素（aviH），4nmol/L发光素即可显著抑制微囊藻的生长。Zhang等[57]分离到1株具有较高絮凝活性的Halobacillus sp.H9，其可以通过分泌活性絮凝物质絮凝铜绿微囊藻且对藻细胞膜无损伤，也不会释放微囊藻毒素到周围环境中。絮凝物质对斑马鱼幼体的毒性较低，对水体中其他生物影响较小。此外，H9上清在不同的温度和较宽的pH值范围内都具有稳定的絮凝活性。这些特性使H9菌株在减轻有害藻华影响方面具有巨大潜力。Ko等[58]分离到1株对铜绿微囊藻有生长抑制活性的多黏液芽孢杆菌，可引起氧化损伤并破坏其细胞形态结构，通过影响藻细胞光合作用、扰乱胞内正常离子代谢等多种途径促使其溶解死亡，同时微囊藻毒素浓度在3d后可下降到70%。
4结语
诸多科学研究对溶藻细菌分离、鉴定及作用机理进行了基础性探究，并取得了较好的抑藻和杀藻效果，但大规模应用于水体中的效果并不理想[59]。其可能原因主要有以下几点：一是实验室内培养的微囊藻几乎都是单个藻细胞，而野外水华中的微囊藻以体形式存在，体微囊藻对杀藻物质的耐受能力比单细胞强[60-61]。二是自然生境与实验室条件差异较大，细菌的生理状态不同，因而在应用过程中需要进
一步驯化细菌。三是溶藻细菌在水华暴发中起着重要的作用，但可能会导致微藻生物细胞裂解，释放有毒次级代谢物质（如微囊藻毒素、拟柱孢藻毒素），造成二次污染水体。四是对溶藻物质杀藻作用机理的多样性探究比较浅显，虽然分析出部分溶藻物质具有更广泛的目标藻谱，但对藻细胞真实分子靶标的研究不够深入。五是自然环境中溶藻细菌加入是否会对生态功能产生影响仍然难以确定，尤其是对溶藻菌是否具有生物安全性，其加入自然水体是否会影响其他生物所知甚少，这也是溶藻细菌大规模应用于水华治理需要明确的关键问题。
为了推动溶藻细菌应用于自然水体中水华的控制，对溶藻细菌的研究提出以下建议：一是确保生物安全性。生物安全性评估研究应作为溶藻细菌应用的关键和前提，需要更多地探究溶藻细菌的投入对水体中生物有何影响、对食物网有何冲击，以减小或排除潜在安全隐患。二是开展分子生物学研究。分子生物学是研究溶藻机理的重要手段，如研究分子水平上的杀藻机制（如靶位点和过程）、溶藻细菌和藻类之间的生态关系模式以及调控因子。三是加强溶藻物
146
质的应用。溶藻细菌常通过释放溶藻活性物质来杀死藻细胞，应分离出有效的溶藻物质，并深入研究其结构、性质、稳定性和安全性，通过工业化扩大生产应用于自然水体中控制水华。四是溶藻细菌裂解有毒蓝藻可能会释放毒素，对水体造成二次污染，未来的研究应致力于分离能够溶藻、降解藻毒素和反硝化的多功能溶藻细菌。
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